植物和昆虫之间的互作关系一直以来都是化学生态学研究的热点。 昆虫是地球上种类数量最多的生物，其中绝大多数是植食性昆虫， 它们与植物之间经过长期相互作用及协同进化，形成了一系列微妙的关系。 就植物而言， 它们会产生一系列的防御措施来抵抗或者忍耐植食性昆虫的侵害。 当植物受到植食性昆虫为害时，多种防御措施首先被诱导启动，其中植食性昆虫诱导的植物挥发物（Herbivore-induced volatiles，简称HIPVs）的释放是较为重要的一类防御措施，具有一定的种属特异性。 挥发物的产生会吸引植食性昆虫的天敌，对植物起到间接防御作用，同 时 ，这些挥发物对于植食性昆虫也会有一定的排斥作用。 近年来随着分子生物学的发展， 人们对于 HIPVs 的释放机制和应用手段有了更深入的了解。 本文主要对 HIPVs 诱导信号途径和目前在害虫防治中的应用措施进行总结和回顾， 旨在进一步揭示 HIPVs 释放途径的过程以及在未来农业生产中利用 HIPVs 进行害虫防治提供参考。
1、 虫害诱导 HIPVs 的释放机制
植物在遭受到植食性昆虫造成的连续性机械损伤和诱导素 （昆虫口腔分泌物中的化学刺激因子） 作用后，会将其通过内部信号分子传递到整个植株，进而通过释放自身体内具有的组成型挥发物质或提高某些挥发物释放量以及合成新的挥发物来吸引植食性昆虫的天敌，从而提高自身抗性。 目前研究最多的信号分子是茉莉酸（Jasmonic Acid, JA）、水杨酸（Salicylic Acid, SA）和乙烯（ethylene, Et）。一般咀嚼式口器害虫主要诱导植物体内的 JA 信号途径，刺吸式口器害虫主要诱导植物体内的 SA 信号途径。
1.1 JA 信号途径
害虫口腔分泌的诱导素会诱导植物受危害部位细胞膜磷脂通过十八烷基途径产生亚油酸， 再经脂氧合酶、 丙二烯氧化合成酶和丙二烯氧化环化酶作用生成12-氧化植二烯酸，后者经还原和氧化作用后生成茉莉酸及其衍生物。 植物在受到虫害后，会通过 JA 途径产生可挥发性茉莉酸甲酯，从而吸引天敌。 有研究发现，JA 合成缺失的番茄突变体不能产生萜类气体来进行间接防御。
1.2 SA 信号途径
粉虱和蚜虫等刺吸式口器害虫在取食后会诱导植物体内水杨酸 2-O-β-葡萄苷表达增加，进一步转化为SA，在信号传递中起作用。 但目前研究表明，SA 通过引起挥发物来吸引天敌效果并不显著。 Xiao 等利用茶树叶蝉（刺吸式害虫）和茶尺蠖（咀嚼式害虫）对茶树取食来进行试验， 结果发现茶尺蠖为害后的茶树相对于叶蝉取食的茶树可以释放出量更多、 组分更复杂的挥发物。
2、 虫害诱导挥发物的释放部位
自然界中植食性昆虫种类繁多，分布广泛。 既有取食植物叶片的螨类、甲虫类，又有取食植物根部的玉米根虫、象鼻虫等。 根据危害部位的不同可以分为如下两种防御途径。
2.1 植物枝叶产生的防御
植物枝条或叶片被虫害后产生 HIPVs 的诱导现象已被多次报道。 很多已被研究过的植食性害虫，如红蜘蛛、食叶性毛毛虫、钻茎毛毛虫、蚜虫、木虱类昆虫、食根甲虫幼虫和食花甲虫等， 都会诱导植物产生挥发物。 其中红蜘蛛会诱导多种植物产生 HIPVs，受到红蜘蛛侵害的利马豆会散发出具有香味的挥发物，其中包含多种萜类化合物和水杨酸甲酯， 这些挥发物会吸引肉食性螨虫和甲虫来捕食红蜘蛛。 同时研究也证实未受到损伤的植物不能挥发出这些挥发物。
随着科学研究的进行， 很多编码参与地上部分HIPVs 生物合成有关的酶的基因被逐一发现。 例如，在拟南芥、利马豆、玉米中的一些基因已经被鉴定出来。 试验证明，通过基因工程操纵这些基因功能性表达可以影响植物和肉食性节肢动物之间的互作关系。
TPS10 （又叫萜烯合酶基因）是玉米中编码一种可以调节植食性诱导产物（E）-β-金合欢烯、（E）-β-香柑油烯和其他来源于基质法尼烯磷酸盐的倍半萜烯的基因。TPS10 在拟南芥中的异源表达在基本启动子的调控下会产生对寄生蜂小茧蜂具有吸引作用的挥发物，从而可以协助拟南芥进行防御。
2.2 植物根部产生的防御
研究表明，植物地下部分也会产生挥发性气体。 科学家通过对草莓、玉米、柑橘等植物的研究发现，它们一般通常是通过引诱致病性的线虫（entomopathogenicnematodes, EPNs）来防御地下害虫的为害。 到目前为止，只有 E-β-丁香油烃———一种根部诱导产生的诱导剂被证实可以有效的增加 EPNs 的活力。 1964 年，蔗根非耳象鼻虫幼虫侵入美国佛罗里达州， 它以 290 余种植物根为食，其中包括柑橘、甘蔗、土豆、草莓、木瓜等，在过去 40 多年中，这种象鼻虫已经造成了大面积的农作物减产，并在植物之间传播疾病。 由于杀虫剂具有价格昂贵、污染环境经常无效等特点，目前，控制根部虫害最有效的方法是通过吸引 EPNs 来进行防御。
Ali 等证实了地下植物诱导挥发物可以显著增加农业害虫死亡率。 他们从受到蔗根非耳象鼻虫幼虫侵害 9~12 h 的柑橘根部中提取出二甲基环癸三烯，经实时定量 PCR 结果显示， 二甲基环癸三烯可以通过吸引4 种 EPNs 来提高植食性昆虫的死亡率，最后在蓝莓园中来验证这种利用根部所产生的挥发物来进行防御的普遍性。结果表明，通过对 EPNs 的吸引，植食性昆虫的死亡率可以明显提高， 说明地下部分 HIPVs 的产生对于取食根部的植食性昆虫的自然天敌具有吸引作用，从而进一步控制虫害发生。 在与玉米根虫类似的地下试验中，随着植食性诱导挥发物（E）-β-丁香油烃的增加，会有更多 EPNs 来侵染西部玉米根虫的幼虫，从而降低这种根虫带来的危害。
由此可见，当植物被植食性昆虫取食后，地上和地下部分均可以启动间接防御， 通过诱导产生相应的挥发物来吸引天敌，从而减少自身损伤。
3、 HIPVs 在害虫治理中的应用
3.1 种植抗虫栽培品系
这是目前应用较广泛的抵抗害虫危害的方法。Degen 等通过对大量不同玉米品系研究，发现它们在释放的挥发物组成方面存在重要区别，特别是（E）-β-石竹烯。 这种化合物在大多数欧洲品系中被发现，但是美洲品系玉米释放的挥发物中缺乏这类挥发物， 这直接导致了美洲品系的玉米更容易感染西部玉米根虫。多项研究表明， 在不同农作物栽培种所释放挥发物的数量和种类组成之间存在较大差异， 可以显著影响自然天敌的取食行为，而且对植食性昆虫的天敌，野生栽培种一般比驯化种更具有吸引力。 所以，这类栽培种的推广种植将可以提高生物防治效率。
3.2 应用转基因植物
随着分子生物学的发展， 研究人员已经越来越多地将基因工程应用于栽培植物。 现在已经可以通过基因工程使植物散发出特定挥发物从而抵抗害虫为害。
其中， 萜类化合物作为吸引天敌效果最为突出的一类挥发物而被基因工程所“青睐”。 例如，通过遗传代谢工程处理的烟草会产生更高浓度的萜类化合物来防治害虫。 橙花叔醇合酶是一种萜烯合酶，通过基因工程使拟南芥可以过量表达， 这种酶会产生更多的倍半萜烯醇来吸引一种肉食性昆虫。 Tholl发现过量表达或者插入那些用于编码在萜类化合物合成过程关键酶 （如terpene synthases, TPs） 的基因可以提高植物的萜类化合物释放量，从而有效提高生物防治效果。 TPs 过量表达的转基因玉米可以产生更多 （E）-β-金合欢烯以及（E）-a-香柠檬烯和其他碳氢化合物， 从而吸引植食性害虫的天敌寄生蜂。 Cheng也证明 TP 基因过量表达的转基因水稻相对于野生基因型水稻更容易吸引卵寄生蜂。
Degen 等通过基因工程成功恢复了美州玉米在合成（E）-β-石竹烯方面的缺陷，使其可以持续在土壤中释放这种挥发物，从而降低了西部玉米根虫的数量。 尽管以上例子说明转基因植物可以通过释放挥发物来吸引天敌，从而有效降低害虫为害。 但基因工程有时也会对植物本身的生长发育产生不利影响，从 而利于病菌和害虫的侵染和繁殖。因此，要注意避免利用基因工程培育可以持续不断地释放与植食性昆虫为害无关的挥发物的转基因品系。 因为如果天敌被持续释放的挥发物所吸引之后并没有在植株上发现可供取食或寄生的植食性昆虫，则不利于天敌的繁殖和觅食。 因此，利用基因工程培育一类可以释放出更优质更快速 HIPVs化合物的农作物品系， 将是更好地提高生物防治效果的有效方法。
3.3 释放人工合成的 HIPVs。
在现代农业中， 人们已经开始应用人工合成的HIPVs 化 合物来保持农作物害虫自然天敌的数量平衡。 大量试验已证明人工合成的 HIPVs 可以通过增加自然天敌的数量来抑制农田中植食性害虫的数量。
但这种提高自然天敌数量的策略在某些情况下会降低生物防治的效果。 因为有时自然天敌被 HIPVs 吸引后会被误导至没有受到植食性害虫危害的农作物上，例如有些寄生蜂主要依靠联想认知来确认 HIPVs 的来源， 它们或许会被人工合成的 HIPVs 吸引而不是因受到害虫危害而发出的 HIPVs， 这样会容易导致它们找不到寄主来寄生或找不到食物来源。 为克服这种方法的缺点，科学家提出一种新方法：将人工合成的 HIPVs和花蜜混合在一起释放，从而吸引自然天敌，以维持它们的数量。 这样当这些寄生蜂和捕食者们被 HIPVs 吸引到未受为害的植株上时可以以花蜜为食。 然而，据此方法的提出者 Orre-Gordon 研究发现， 人工合成的HIPVs 和花蜜的混合物可以吸引到不同营养级的天敌生物， 因为有些 HIPVs 并不只是调节植物和第三营养级之间的互作关系， 而且也会涉及到第二和第四营养级的互作关系，例如一些非靶标生物, 比如植食性昆虫和重寄生蜂等，并因此会降低生物防治的效果。
目前研究表明， 茉莉酸甲酯可以有效吸引较大范围内的自然天敌。 很多种植物被植食性昆虫为害后可以挥发出这一类物质。 James 在啤酒花种植园中用人工合成的 HIPVs 来进行诱导试验， 结果显示人工合成的茉莉酸甲酯相对于其他种类的 HIPVs 可以诱导更多的绿草蛉，在茉莉酸甲酯作为诱饵的种植园中，天敌数量要比没有诱饵的对照多 4 倍。 James 等发现即使种植园中存在很少的蚜虫，仍然会捕获到大量的绿草蛉，说明这些绿草蛉并不是由被蚜虫为害的植物所散发的物质吸引来的。 与利用诱导子来提高植物本身抗性从而抵御害虫为害不同， 释放人工合成的 HIPVs 不会消耗农作物的能量， 但在如何提高这种方法吸引天敌的特异性方面仍需要更进一步研究。
3.4 利用外源性化学物质
到目前为止， 利用化学物质来引起植物产生诱导抗性来抵御植食性昆虫的为害这一方法已经被广泛应用。这类方法是模拟来自于植食性昆虫的刺激从而激活植物的防御信号通路，进一步诱导植物产生抗性。 这一类化学物质称为诱导剂。 理论上，利用诱导剂后，健康的作物体内防御性酶合成、 毒素的积累及挥发物释放都会增加，类似于受到植食性昆虫为害之后的反应，表现为抗性得到加强。
众多诱导剂中，研究最多的是 JA 和 SA，两者都是与植物诱导防御相关的重要植物激素。 Thaler 等已研究证明 JA 缺陷型植株更容易遭受植食性昆虫为害，说明这种分子在诱导抗性中具有一定作用。 SA 一般会在当植物某些部位遭受刺吸式取食或病菌为害的情况下被大量激活。 研究发现，对植物外部施用 JA 所引发的挥发物与受到植食性昆虫为害所释放的挥发物成分类似。 JA 并不能诱导激素类化合物的合成，但是可以高效地诱导单烯和倍半萜烯的合成， 这两种化合物一般被认为是重要的用于吸引植食性害虫的自然天敌的挥发物。
第二类诱导剂一般来源于植食性昆虫口腔分泌物中。 与 JA 相比，这类诱导剂引起的萜类化合物在释放后会很快消失，然而 JA 处理过的植物释放的萜类化合物可以持续较长时间。 2009 年，Liu 等通过外源应用一种酶取得了成功的结果， 这种酶来源于英国绿色蚜虫。 他们将这种酶涂抹到温室小麦上，结果显示这种酶提高了蚜虫的被寄生率。 目前利用口腔分泌物作为人工诱导剂的研究仍然较少。
4、 结语
HIPVs 作为化学生态学的热点话题一直被科学家所关注， 对于 HIPVs 的合成过程以及释放机制人们已经做过很多研究和论证。 根据 HIPVs 对植食性昆虫及其捕食性天敌和寄生性天敌的行为调节机制和具体过程， 人们已经开始逐渐的将 HIPVs 应用于农业害虫防治。 目前，在农业上主要是利用 HIPVs 对害虫天敌的引诱作用以及对农作物本身抗性的提高作用两方面来提高农作物对于植食性昆虫的抵抗。 一般所用的 HIPVs是植物自身所释放、人工合成以及基因工程诱导产生，且大部分仍然处于试验证明阶段， 并没有投入大规模应用。 因为 HIPVs 组分较为复杂，通过化学分析进一步明确各组分的作用以及对于哪类昆虫具有更高效的引诱效果显得更加关键。 随着对 HIPVs 合成途径的深入研究， 科学家们已经对 HIPVs 的合成过程中所需关键基因或酶有了较全面的理解， 利用基因工程来过量表达某一关键基因也成为增强 HIPVs 释放的有效措施。
在农业生产中， 利用外源性 HIPVs 以及增加植物自身 HIPVs 的释放量是一种利用多重营养关系， 调控植物、植食性昆虫及其天敌行为的防护措施，不仅可以有效保护农作物的生长发育， 而且可以保护环境及生态平衡，但目前距离大规模应用仍然需要很长时间。
