摘 要： 昆虫作为地球上的动物种群之一，其分布范围最广、生物数量最多、生物适应性最强。昆虫的肠道作为纽带连接着宿主与外界环境，且肠道中存在着大量的肠道菌群。这些聚集于消化道的内共生菌与宿主的关系非常密切，参与了宿主的各种生命活动，如帮助宿主昆虫对食物进行协助消化和解毒，并为其提供食物中缺乏的营养物质，部分还能协助种间种内通信，甚至促进其宿主的生长发育。本文对近年来在昆虫肠道菌群功能领域的相关研究进行综述，并对将来关于昆虫肠道菌群方面的研究趋势进行展望。
关键词 : 昆虫;共生菌;肠道菌群;功能;
Abstract： Insects are the most widely distributed, the largest number of organisms and the most adaptable animal species on the earth.Insect intestines, as the junction between host and external environment, have a large number of intestinal flora.These endosymbionts gathered in the digestive tract have a very close relationship with the host, participating in various life activities of the host, such as assisting the host insects in food digestion and detoxification, and providing them with nutrients lacking in food; some of them can also assist interspecific communication, and even promote the growth and development of their hosts.In this paper, the recent researches on the function of insect intestinal flora are reviewed, and the future research trends in the field of insect intestinal flora are projected.
Keyword： insects; symbiotic bacteria; intestinal flora; function;
昆虫作为地球上的动物种群之一，其分布范围最广、生物数量最多、生物适应性最强。其多样性和进化史上的成功，大部分依赖于各类有益微生物的贡献。昆虫的肠道作为纽带连接着宿主与外界环境，且肠道中存在着大量的肠道菌群[1]。这些聚集于消化道的内共生菌与宿主的关系非常密切，参与了宿主的各种生命活动，如帮助宿主昆虫对食物进行协助消化和解毒，并为其提供食物中缺乏的营养物质，还能防止捕食者、寄生虫和病原体的入侵，部分还能协助中间种内通信，在环境胁迫下提升宿主的生存适应能力(如耐热性、抗寒性、抗药性)等[2]。
一、昆虫内共生菌概述
昆虫内共生菌是昆虫体内及体表与昆虫共生的细菌、真菌、病毒及古细菌的统称[3]。内共生菌的起源，是由独立的有机体侵入宿主后演变而来，虽然它具有与宿主完全不同的核酸和蛋白质合成系统，但它不受宿主免疫系统的保护，逐渐演化成类细胞器的结构，共生菌与其宿主经过长期的协同进化过程，最终形成了稳定且可遗传的共生系统[4]。昆虫中的共生菌种类非常丰富，包括酵母菌、细菌和真菌。内共生菌群的复杂性及多样性是影响昆虫宿主对寄主植物和环境条件适应性的重要因素。研究昆虫与其内共生菌的关系，不仅能揭示内共生菌对宿主的功能，而且对了解细胞器的起源和进化及生物关系的演替都具有重要意义[5]。按照共生菌在宿主昆虫的体内分布情况和与宿主的进化关系来分类，大致可以分为两类，一类是原生共生菌，分布于特化的寄主昆虫细胞，含菌细胞内与寄主协同进化，主要依靠垂直传播方式在昆虫种群内扩散，在营养代谢方面与宿主形成“各取所需”的互补共生关系；另一类是次生共生细菌，不局限于含菌细胞，与寄主协同进化的历史较短，分散在寄主的多种细胞内，不仅可以垂直传播，也可以水平传播[6]。虽然次生共生菌感染宿主的过程随机且缓慢，但该类菌通常在提高宿主在环境变化中适应性方面发挥着重要作用[7]。
二、昆虫肠道及肠道菌群
昆虫的肠道一般由前肠、中肠、后肠组成。前肠的主要功能是摄取食物、磨碎食物和临时储存食物，在一些昆虫中还具有初步消化的功能。中肠一般呈管状，前端向外突出形成胃盲囊，中肠是分泌消化酶、消化食物和吸收养分的主要部位。后肠包括回肠和直肠，含有一定的含氮废物和食物残渣，为昆虫肠道菌群提供营养环境，回肠将食物废渣和代谢废物送入直肠，由直肠排出粪便，此外直肠还起到贮藏和继续吸收水分的作用。昆虫肠道因种类不同而具有极高的多态性，体现在肠道形态结构、对食物的消化能力和营养利用能力等方面。这是昆虫适应各种食物源和生态位长期进化结果。昆虫肠道的多样性逐渐演化为不同种昆虫特定肠道部位定居特定肠道微生物群的协同进化现象[2]。
生存在昆虫肠道内的所有微生物称为昆虫肠道菌群，是昆虫体内相互作用最集中、代谢能力最强烈的群体。昆虫的肠道菌群主要是细菌，相互之间高度依赖，与宿主共生并参与调节宿主的各种生命活动[8]。昆虫肠道微生物的多样性和群落结构受宿主肠道环境多种因素的影响，包括肠道结构、肠道pH值、氧化还原势、消化酶的种类以及食物源的类型等。食物对昆虫肠道菌群结构的影响十分显着。研究表明，昆虫肠道中的优势菌群主要隶属于变形杆菌门和拟杆菌门两大门。
三、昆虫肠道菌群的功能
(一)参与其宿主的营养代谢
研究发现，肠道细菌在帮助昆虫分解和吸收消化食物的同时，可以为宿主昆虫提供多种维生素、氨基酸和氮源等物质，并参与物质的合成和代谢。许多植食性昆虫肠道微生物可以参与纤维素的降解，如白蚁的肠道微生物能帮助宿主降解木质纤维素[9];蜜蜂肠道共生菌具有编码合成果胶降解酶、糖苷水解酶和多糖水解酶等基因，帮助宿主降解花粉中的碳水化合物[10]。肠道菌群还会在一定程度上影响宿主的营养偏好，研究发现，含有肠道细菌的果蝇更有可能觅食自身肠道细菌含量高的食物，而无菌果蝇通常取食于乳酸杆菌和醋酸杆菌的混合物[11]。
(二)帮助宿主的解毒调理
昆虫肠道菌群能降解多种植物次生代谢产物，包括单宁类、醌类、酚类、类萜类、生物碱等，有效降低了植物防御化合物对昆虫的毒害[12]。毒死蜱(Chlorpyrifos, CP)作为一种有机磷杀虫剂，它的急性神经毒性是由抑制乙酰胆碱酯酶在各种物种中引起的。研究表明，黑腹果蝇肠道内的鼠李糖乳杆菌可以帮助无菌果蝇显着提高对CP的耐药性；小菜蛾肠道中的大肠杆菌属、肠球菌属和沙雷氏菌属菌群可降解CP,刺激宿主的免疫功能，从而增加小菜蛾对CP的耐药性[13,14]。昆虫内共生菌解毒机制的研究将为进一步理解昆虫抗药性产生机理提供了新的视角。
(三)影响宿主昆虫的生长发育及繁殖
肠道菌群可以通过直接接触宿主和调节宿主激素信号来影响宿主的生长发育。研究表明，与正常果蝇幼虫相比，无菌的幼虫表现出增长减慢和发育变缓等现象，但是当定殖足够的Acetobacter pomorum(从果蝇消化道中分离的一种共生菌)后，这些果蝇可以恢复幼虫的发育和增长水平[15]。促进果蝇生长的另一个共生菌则归功于乳酸菌。研究发现无菌果蝇和单一存在乳酸菌的果蝇在低营养条件下生长和发育存在显着差异[16];还有研究发现，对蚜虫使用抗生素，清除其肠道内的微生物后，蚜虫的生长发育速度和繁殖能力都会降低[17]。此作用在臭蝽(Megacopta punctatissim)身上相似，当肠道菌群被抗生素清除时，会导致臭蝽发育停止，不育且死亡率升高[18]。
(四)调节宿主对环境及寄主植物的适应性
昆虫的生命活动均受周围环境条件影响，在所有环境条件中，又以温度对昆虫的影响最大。昆虫适应温度的范围和变化幅度是决定其地理分布范围的关键因素。大量研究表明昆虫共生菌能够影响宿主对环境的适应性，尤其以内共生菌对昆虫温度耐受性的影响为研究热点。蚜虫自身耐高温能力差，通过选择性热处理，蚜虫体内共生菌感染率提高，注射沙雷氏菌后蚜虫对高温的耐受性显着增强[19]。在25℃、32℃、37℃、40℃的温度下对烟粉虱处理后，发现体内共生菌立克次氏体的数量逐渐增加，未感染立克次氏体种群的死亡率随温度升高逐渐上升，且升高速度显着高于感染种群，同时立克次氏体能诱导烟粉虱体内的耐热基因产物的大量产生[20]。
遗传学认为，昆虫对寄主植物的选择是由它们自身的基因组调节的，但新的研究表明，内共生菌也会影响昆虫对寄主植物的选择。研究发现，去除豌豆蚜体内共生的U型肠杆菌R.insecticola后，该蚜虫对白三叶草Trifolium repens寄主的选择性显着降低，而重新感染该肠杆菌后，白三叶草上的豌豆蚜种群数量得以恢复[21]。感染立克次氏体的烟粉虱在豇豆Vigna unguiculata叶片上的产卵量及后代的存活率显着高于未感染种群[22]。另有研究报道，增加蚜虫取食的寄主植物种类，会增加蚜虫体内次生菌的丰富度。因此推测，共生菌会影响昆虫利用不同寄主植物的能力，从而扩大其所适应的寄主植物的范围。
(五)为宿主增添防御功能
昆虫的整个生命周期一直处于捕食者、寄生者及病原体的威胁中。昆虫除自身防御外，共生菌也起到保护宿主、提高宿主防御能力的作用。例如，一些膜翅目昆虫通过共生菌产生的毒素来抵御拟寄生蜂，从而对宿主进行保护。当蜜蜂幼虫取食乳酸菌和双歧杆菌的混合共生菌时，引发了类似芽孢杆菌感染时出现的免疫反应，这些共生菌可以诱导宿主产生抗菌肽和防御素，增强宿主的免疫能力，进而可以预防或治疗病原体的感染[23]。共生菌还可以通过改变宿主体色来提高昆虫逃避天敌的能力，例如感染兼性共生菌Rickettsiella通过增加蓝绿色的多环芳烃醌，使宿主蚜虫的体色从红色变为绿色，从而躲避瓢虫的捕食[24]。
四、展望
当前关于昆虫共生菌领域的研究主要聚焦在其对昆虫宿主生殖、抗热性、抗药性及其对环境适应性的影响方面。随着分子生物学技术、高通量测序技术及宏基因组测序的发展，可以获取大量丰富的数据信息，为测定昆虫共生菌群多样性及功能研究提供了先进的技术平台，很好地解决了多数昆虫内共生菌无法体外培养的技术阻隔，加速了昆虫共生菌研究的发展进程。同时，对昆虫内共生菌群的研究热点已从单纯研究菌群的结构、功能逐渐向内共生菌对昆虫宿主种群动态的影响及植物—昆虫—内共生菌三者之间互作关系的研究方向转移。研究外来入侵昆虫种群与本地种群中携带的共生菌群结构的组成差异，将有助于揭示外来种群的入侵机制与传播扩散途径。此外，对昆虫内共生菌宏基因组的测定及分析将有助于阐明植物—昆虫—内共生菌三者之间的互作关系，为将来进行农田有害生物绿色防控提供新的思路。
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