摘 要： 扩散是生物个体之间相互远离的单线性运动,是许多物种在其生活史特定阶段的一个重要过程.当环境发生变化时,物种会通过扩散寻找更适合自身生存与繁殖的生境.文章对扩散的概念、研究方法及小型哺乳动物的扩散原因进行了综述;比较了小型哺乳动物扩散的5种行为机制;探讨了影响扩散的因素及其进化意义;对小型哺乳动物扩散未来的研究方向进行了展望.研究小型哺乳动物的扩散,有利于进一步了解物种对群落形成的影响,对探究物种进化和保护濒危物种也具有重要意义.
关键词： 扩散行为; 遗传进化; 基因流; 小型哺乳动物;
Abstract： The diffusion was regarded as a single linear movement that moved far away from each other and was an important process for many species at a particular stage of their life cycles. When the environment changed, species would disperse to find a more suitable habitat for survival and reproduction. It was summarized the concept, research methods and the causes of the small mammal′s dispersion, compared five dispersal mechanisms, and discussed the influencing factors and evolutionary significance of dispersion. It was prospected for future research direction of small mammalian proliferation. It was suggested that comparative studies should be conducted to reveal the differences between species and the formation of communities, thereby it would provide basic information for species evolution and protection of endangered species.
Keyword： dispersal behavior; genetic evolution; gene flow; small mammals;
0 、引 言
物种栖息地环境的破碎化及全球气候变化是影响物种与生态系统变化的两大重要环境因素.在这种变化的环境中,一个物种的生存概率主要取决于其对环境变化的适应能力.物种为了维持生存和繁殖,通常会扩散到更适合自己生存的生境中.扩散与人类的生活密不可分,例如病毒的传播、昆虫迁飞、外来物种入侵等.目前,已有越来越多的科学家关注生物扩散这一问题,生物扩散已成为生态学研究中的一个热点领域,发展成为扩散生态学(Dispersal Ecology)[1].
扩散是许多物种在其生活史特定阶段的一个重要过程.了解物种的扩散模式不仅可以为物种的进化提供基础资料,也可为濒危物种的保护提供关键信息.此外,扩散对于种群在较长时间内发生变异是非常重要的,它可以引起小种群数量和遗传变化.任何阶段的扩散策略都取决于个体的性别、年龄、行为、社会因素及其与地理特征之间的相互作用等[2].因此,若想对扩散有清晰的认识,最重要的是了解在不同的空间模式下地形特征是如何影响动物扩散的,明确个体的性别和年龄是如何影响扩散行为的,不同扩散模式又是如何影响种群的社群组织和遗传结构的[3].
1 、扩散定义及研究内容
Howard[4]最早将扩散定义为生物体通过某种方式从其巢区向其他地方进行的被动或主动的移动,是物种在其生活史特定阶段的多个时间和空间尺度上所表现出的生态学过程和特征.后来,Petruscwicz等[5]对扩散的定义作了补充,认为扩散是指生物有机体或其繁殖体离开自己的栖息地,在其他地域建立新领域的过程,不包括短期探索性活动或在原巢区基础上对其边界所作的改变.动物的扩散对其个体存活、生长发育、繁殖及其种群和群落的组成、种群结构和动态等都具有重要影响,是调节小型哺乳动物种群波动的主要因素之一[6].
扩散的主要研究内容包括扩散启动时间和扩散距离、扩散个体和留居个体之间的差异(包括性别、年龄、繁殖状况、行为和基因型等)、扩散的结果及扩散的进化等.
2、 扩散行为的研究方法
体型较大的昼行性动物(如松鼠科动物)可通过直接观察,对个体进行直接追踪,而对于体型较小、栖息地隐蔽或夜行性(晨昏活动)的动物,研究扩散方法主要有标志重捕法、无线电追踪法、分子标记法等.
2.1、 标志重捕法
标志重捕法是研究物种扩散的重要方法之一.张堰铭等[7]采用该方法研究了高原鼢鼠种群迁出、迁入率等种群特征.王利清等[8]采用标志重捕法研究了鼠类对不同栖息地的选择特性.对于啮齿动物的标记,更多地采用剪趾法、染毛法及耳标法等.近年来,一种新型的标记方法——电子标签也被广泛运用到两栖类、爬行类、鸟类及小型哺乳动物中.该技术通过手术把电子标签放置在动物体内,准确率非常高.杨慧等[9]对花鼠(Eutamias sibiricus)种群动态进行研究时采用了被动式电子标签,结果表明,该技术具有可行性.
2.2、 无线电追踪法
无线电追踪法可以直接对研究对象的位置或活动区、生理现象及存活状况进行观察,解决了难以对营地下生活的地下啮齿动物直接观测的问题[10].这种方法在地下鼠类扩散的研究中被广泛应用,如Steen[11]使用无线电追踪技术对根田鼠(Microtus oeconomus)的扩散距离、方向及扩散后的存活率等问题进行了研究;Cutrera等[12]利用该方法对栉鼠(Ctenomys talarum)的巢区及日活动节律进行了定量研究.因此,该方法不仅可以在相对较小的地理尺度上被应用,也可随时监测标记动物的活动.
2.3、 分子标记法
分子标记法的优点是它能够获取大量的样本,以弥补传统方法在样本量方面的不足,并且可以探讨历史的扩散活动对种群遗传结构的影响,为扩散研究提供了广阔的发展前景.近年来,有许多分子标记方法被应用到探究种群的扩散模式中,如微卫星DNA、线粒体DNA、随机扩增多态性DNA、同工酶等[13].目前,使用最多的是微卫星DNA标记法,其次是线粒体DNA.微卫星DNA(microsatellite DNA)是指以几个核苷酸为重复单位组成的简单串联重复序列.重复次数和重复程度的不同导致这些序列具有多态性.微卫星具有多态性高、保守性好、呈共显性遗传及操作简单等优点,在群体遗传、遗传图谱构建及亲缘关系划分等方面发挥着重要的作用[14,15].线粒体DNA(mitochondrial DNA,mtDNA)具有分子量小、遵循母系遗传,无倒位、易位、重组等基因突变现象及进化速率快等特点,在遗传多样性、遗传分化、系统发育和种群鉴别等方面发挥了重要作用[16].其中非编码控制区(D-loop),由于缺乏编码的选择压力而具有最大的变异速率,所以比其他基因的进化速率更快.突变形成的多态位点可以反映出群体的遗传特征、种群分化及种属关系等,因此,可作为种群遗传分析中的理想标记基因.
3、 扩散行为机制探讨
对扩散者而言,扩散至陌生地方需要消耗更多的能量,且易遭遇天敌捕食,导致死亡风险增加.那么动物为何还要降低适合度发生扩散行为呢?目前,关于小型哺乳动物的扩散原因及行为机制,主要有5种假设:
3.1、 避免近亲繁殖及资源竞争假设(inbreeding avoidance and resource competition hypothesis)
雌雄个体竞争不同的关键性资源,使得不同性别个体的扩散具有不同的风险和收益.雌性竞争的主要资源是利于自身繁殖的食物和空间资源,而雄性竞争的主要资源是配偶[17].研究表明,青藏高原鼠兔(Ochotona curzoniae)具有有效的性别分散策略,即雄性在繁殖期时扩散以有利于交配,而雌性则在繁殖后进行扩散是为了后代和资源[18].
在一雌多雄制或混交制的物种中,雄性竞争配偶激烈,所以一些雄性通过扩散获得更多成功繁殖的机会,同时也避免了近亲繁殖.对囊鼠(Geomys attwateri)和土拨鼠(Marmota flaviventris)的研究发现,其扩散的原因可能是为了避免近亲繁殖[19,20];对扁颅蝠扩散行为的研究同样也显示,其雄性后代出现扩散以获取与其他雌性交配的机会[21].
3.2、 次优势社群等级假设(social subordination hypothesis)
Christian[22]认为,种群密度的增高可导致种间竞争和攻击水平的增加,攻击性个体迫使次优势个体扩散到次适宜的栖息地.因而,个体的密度制约攻击性可导致次优势个体的扩散.千岛湖岛屿的社鼠(Niviventer confucianus)种群中,雄性亚成年性成熟的个体更倾向于发生扩散,推测可能是由于幼年个体活动能力有限,而成年个体对资源及配偶的竞争具有一定优势,亚成年个体迫于资源和生殖压力,更倾向于发生扩散行为[23].
3.3、 遗传-行为多态假设(genetic-behavioral polymorphism hypothesis)
种群中最简单的遗传两型现象,有一型适合于低密度种群,在种群数量低时占优势;另一型适合于高密度种群,在种群数量高时占优势.适合于高密度种群的,其基因型表达特点是具有较高的进攻性行为,繁殖力较低,可能有外迁倾向;适合于低密度种群的,其基因型表达具有较低的进攻性行为,繁殖力较高,有留居倾向.Krebs[24]在该假设的基础上提出遗传-行为多态假设,他认为,随着种群密度的增高,食物和配偶资源逐渐匮乏,个体间的进攻性加强,攻击行为导致次优势个体扩散.
3.4、 未饱和-饱和扩散假设(presaturation-saturation dispersal hypothesis)
饱和扩散是指种群在达到或接近其最大环境容纳量时,剩余个体从种群中迁出.扩散者主要是幼体和老年个体,以及身体状况和竞争能力较差的个体,它们在种群中面临较高的死亡率,迁出后可能提高其存活率[5].相反,未饱和扩散是资源缺乏的低密度种群中或种群增长初期,个体在资源受到限制前的迁出.这种竞争力强的扩散个体在新的栖息地可以成功定居繁殖,因此,更具有进化意义.对此,Tamarin[25]认为,饱和扩散是一个简单的多余个体向外移动的过程,这些个体在留居种群中是随机的,而未饱和扩散是个体迁出的主动选择过程.
3.5、 社群凝聚性假设(social cohesion hypothesis)
该假设认为,动物个体迁出前的社交关系是决定其扩散模式的主要因素,当个体与同胞缺乏亲密联系时,具有较高的扩散率[26].这些与社群联系不紧密的个体可能是优势个体,受到同胞的排斥,也可能是处于被支配地位、对同胞有排斥行为的个体.
目前有大量的研究表明,扩散的原因越来越复杂,不能仅用单独某一种假设来解释,各因素之间具有一定的相关性.即使是同一物种,在不同的压力下其扩散原因也会发生变化.因此,对一些物种的扩散机制进行解释时,在突出其主要原因的同时,也不应忽略其他原因的作用.通常情况下,一个稳定的生态扩散模型的形成并不是由单一因素所决定的,而是上述多种因素共同作用的结果[27].
4、 影响扩散的因素及结果
4.1、 扩散与种群密度
Gaines等[28]通过驱逐实验发现,在多年波动或年波动的草原田鼠(M. ochrogaster)种群中,扩散多发生在种群数量增长期.驱逐实验中,通常使用扩散率和恢复率来计算扩散数量[29],前者通过比较对照种群中失踪的标记个体数量与驱逐样地中失踪个体的数量来估算扩散率;后者通过对照种群密度的变化来反映扩散数量.扩散个体数量在一些物种中与种群密度和种群增长率呈正相关,但是扩散与增长率的关系和扩散与种群密度的关系并不一致.由于通过测定恢复率的失踪者比例和种群增长及密度间没有联系,一些学者认为多数扩散是非密度依赖性的[30].扩散率和种群密度之间的关系与遗传-行为假设一致,都预测在种群密度增长期,扩散率会增加.
4.2、 扩散与社会行为
社群凝聚性假设认为,影响扩散的主要因素是同窝个体数量的多少,而与种群密度无关,该假设预测同窝数量较多时具有更多的行为变异类型,导致更多的扩散.另外,扩散者可能是由于与同窝个体缺乏交往,受到排斥而扩散.
在小型哺乳动物种群中,可采用2种途径来判断攻击行为.第1种是根据个体受伤程度来判断.旅鼠在种群数量高峰期比增长期受伤率更高,密度下降后受伤也较高[31];Batzli等[32]发现加州田鼠(M. californicus)种群中,受伤程度和种群密度无关联;在小家鼠(Mus musculus)种群中,受伤率在种群数量下降期比高峰期高[33].由于敌意行为并不一定会导致个体受伤,因此,受伤率只是评估攻击行为的一个很粗糙的指标[34].其次,很难说明受伤水平是否是种群密度变化的结果.第2种是通过中立竞技场测定攻击行为和种群密度的关系.Krebs[35]采用该方法研究了草甸田鼠(M. pennsylvanicus)和草原田鼠种群不同波动期的攻击行为与种群密度的关系,发现种群密度高峰期个体的攻击行为最高.但Turner等[36]通过对草原田鼠种群个体攻击行为的研究发现,种群密度与攻击行为不相关,仅在繁殖期攻击行为较高.
总之,在一些可控小型哺乳动物种群中,攻击水平与种群密度是相关的.受伤率和室内攻击行为的研究结果表明,除了种群密度外,繁殖活动是影响攻击行为的主要因素.此外,栖息地大小和自然环境等因素也可能会影响动物种群的扩散,如栖息地的土壤紧实度是影响高原鼢鼠(Myospalax baileyi)生态扩散的首要因素[37].
4.3、 扩散与基因流
扩散不仅对种群数量存在影响,也是物种进化的动力之一.扩散个体在基因水平可能与留居者存在一定差异,所以对扩散个体的遗传分析是研究物种遗传分化的关键因子[29].由于扩散者可能携带私有基因或基因组,参与繁殖会增加种群的遗传多样性.基因流不仅决定种群内基因变异水平,也塑造了种群间基因变异的模式,该模式受到自然选择的制约.同生群个体间的高扩散率可减少近亲交配所引起的遗传学差异,基因流动速率的快慢受到同生群中具有扩散能力有机体空间分布的制约,具有低活动强度或分布范围较广的物种种群间基因交换频率较少.虽然同一种哺乳动物种群特征大致相似,但种群间差异仍与其遗传距离相关,同时遗传分化也受到栖息地破碎化和地理屏障的限制[38].
5、 扩散的进化意义
关于扩散和自然选择的关系,主要存在2种说法:1)多数学者认为扩散是通过在种群或物种水平上的自然选择来进化的[4].通常很难看到个体在扩散中获得什么利益,然而扩散过程中遇到的风险是显而易见的,部分实验数据也表明具有迁移行为的脊椎动物具有更高的死亡率[39];2)种群或物种在扩散过程中获得的利益很多,其中包括避免近交引起的物种遗传多样性降低、自身基因或基因组的扩散、分布范围的扩大及防止物种灭绝等[4].扩散也可作为种群调节的一种机制,来维持种群的存在.也有一些研究者认为,扩散可以通过很多方式来增加个体的适合度,从而通过对个体最大适合度的选择而进化.个体在扩散过程中会遇到更多的同种个体,并可获得更多的交配机会,从而获得数量上的好处.同一物种亲缘关系较远的个体交配所产生的后代,由于遗传杂合性增加而具有更高的适合度[40].扩散者在种群崩溃或天敌侵占栖息地前离开原种群,可获得“外交优势”.在种内竞争增强的情况下,资源利用有效程度降低,扩散者在更能有效利用资源的地域建立新的栖息地,以获得经济利益.
6、 展 望
生物的扩散研究已经成为目前生态学领域研究的热点问题之一.某个生物体的扩散,不仅影响其自身的生存和发展,对其他个体、种群、群落乃至整个生态系统的动态都会产生深远影响.目前,对于生物扩散研究常专注于单一物种,对多个物种的扩散资料进行比较的研究还很少[41].通过横向对比多个物种扩散情况,有助于揭示扩散在物种之间的差异,进而探讨扩散的一般规律,也可以通过对多个物种扩散情况进行综合分析,以揭示扩散行为对某一群落结构形成所产生的影响.小型哺乳动物主要包括啮齿目、翼手目、食虫目等,其中啮齿目物种数较为丰富,数量也较为庞大,因此,关于啮齿目动物扩散的研究较多.在之后的研究中,应致力于翼手目、食虫目等小型哺乳动物的扩散及空间分布格局等方面的研究.
生物体的扩散会影响各地理种群的动态及其相互间的基因交流,在维持种群动态平衡方面起到关键性作用[42].现阶段及今后的研究应将野外宏观调查方法与分子生物学技术相结合,从如何扩散、何时扩散、为什么扩散等多个方面来阐述生物的扩散现象,以此获得扩散在个体和种群水平上的生态效应.
参考文献
[1]BULLOCK J M,KENWARD R E,HAILS R S,et al.Dispersal Ecology[M].Oxford:Blackwell Publishing,2002.
[2]BERNER D,THIBERT-PLANTE X.How mechanisms of habitat preference evolve and promote divergence with gene flow[J].J Evol Biol,2015,28(9):1641-1655.
[3]MORA M S,MAPELLI F J,GAGGIOTTI O E,et al.Dispersal and population structure at different spatial scales in the subterranean rodent Ctenomys australis[J].BMC Genet,2010,11(1):9.
[4]HOWARD W E.Innate and environmental dispersal of individual vertebrates[J].Am Midl Nat,1960,63(1):152.
[5]PETRUSCWICZ K,GOLLEY F B,RYSZKOWSKI L.Small mammals:their productivity and population dynamics[M].Cambridge:Cambridge University Press,1975.
[6]NATHAN R.The challenges of studying dispersal[J].Trends Ecol Evol,2001,16(9):481-483.
[7]张堰铭,周文扬,樊乃昌,等.高原鼢鼠种群生态学研究[J].中国媒介生物学及控制杂志,1993,4(5):359-361.
[8]王利清,武晓东,付和平,等.阿拉善地区不同植被生境中鼠类栖息地选择的特性[J].中国草地学报,2012,34(1):37-42.
[9]杨慧,马建章,戎可.被动式电子标签用于花鼠种群动态研究的可行性[J].生态学报,2013,33(20):6634-6642.
[10]KAYS R,KENWARD R.A manual for wildlife radio tagging[M].New York:Academic Press,2001.
[11]STEEN H.Low survival of long distance dispersers of the root vole(Microtus oeconomus)[J].Ann Zool Fenn,1994,31(2):27l-274.
[12]CUTRERA A P,Antinuchi C D,Mora M S,et al.Home-range and activity patterns of the South American subterranean rodent Ctenomys talarum[J].J Mammal,2006,87(6):1183-1191.
[13]LANE J E,KRUUK L E B,CCHARMANTIER A,et al.A quantitative genetic analysis of hibernation emergence date in a wild population of Columbian ground squirrels[J].J Evol Biol,2011,24(9):1949-1959.
[14]顾颖,李超,鲁翠云,等.建鲤(Cyprinus carpiovar var.Jian)微卫星DNA亲权鉴定[J].遗传,2012,34(11):1447-1455.
[15]GUO B,GUAN A,QI P,et al.Parentage determination of cuttlefish(Sepiella japonica) based on microsatellite DNA markers[J].Anim Biol,2018,68(1):1-14.
[16]王继成,张泽钧.食肉动物的扩散模式、后果及对大熊猫生态学研究的启示[J].西华师范大学学报(自然科学版),2012,33(4):323-329.
[17]EISENBERG J F.The Mammalian radiations:An analysis of trends in evolution,adaptation,and behavior[M].Chicago:The University of Chicago Press,1981.
[18]ZHANG L,QU J,LI K,et al.Genetic diversity and sex-bias dispersal of plateau pika in Tibetan plateau[J].Ecol Evol,2017,7(19):7708-7718.
[19]WILLIAMS L R,CAMERON G N.Demography of dispersal in Attwater′s pocket gopher(Geomys attwateri)[J].J Mammal,1984,65(1):67-75.
[20]ARMITAGE K B,VUREN D H V,OZGUL A,et al.Proximate causes of natal dispersal in female yellow-bellied marmots,Marmota flaviventris[J].Ecology,2011,92(1):218-227.
[21]张礼标,洪体玉,韦力,等.扁颅蝠的扩散行为研究[J].兽类学报,2011,31(3):244-250.
[22]CHRISTIAN J J.Social subordination,population density,and mammalian evolution[J].Science,1970,168(3927):84-90.
[23]张新玉.千岛湖岛屿社鼠种群扩散的研究[D].金华:浙江师范大学,2015.
[24]KREBS C J.Aggression,dispersal,and cyclic changes in population of small mammals[M].New York:Plenum Press,1978.
[25]TAMARIN R H.Dispersal,population regulation and K-selection in field mice[J].Am Nat,1978,112(985):545-555.
[26]BEKOFF M.Mammalian dispersal and the ontogeny of individual behavioral phenotypes[J].Am Nat,1977,111(980):715-732.
[27]TROCHET A,COURTOIS E A,STEVENS V M,et al.Evolution of sex-biased dispersal[J].Q Rev Biol,2016,91(3):297-320.
[28]GAINES M S,VIVAS A M,BAKER C L.An experimental analysis of dispersal in fluctuating vole population:demographic parameters[J].Ecology,1979,60(4):814-828.
[29]MYERS J H.Genetic,behavioral and reproductive attributes of dispersing field voles Microtus pennsylvanicus and Microtus ochrogastr[J].Ecol Monogr,1971,41(1):53-78.
[30]MCCLENAGHAN L R,GAINES M S.Density-dependent dispersal in Sigmodon:a critique[J].J Mammal,1976,57(4):758-759.
[31]MANVILLE R H,KREBS C J.The lemming cycle at Baker Lake,northwest territories,during 1959-1962[J].J Mammal,1965,46(2):357-358.
[32]BATZLI G O,PITELKA F A.Condition and diet of cycling population of the California vole,Microtus californicus[J].J Mammal,1971,52(1):141-163.
[33]ROWE F P,TAYLOR E J,CHUDLEY A H J.The effect of crowding on the reproduction of the house-mouse(Mus musculus L.) living in Corn-Ricks[J].J Anim Ecol,1964,33(3):477-483.
[34]KREBS C J,MYERS J H.Population cycles in small mammals[J].Adv Ecol Res,1974,8:267-399.
[35]KREBS C J.Microtus population biology:behavioral changes associated with the population cycle in M.ochrogaster and M.pennsylvanicus[J].Ecology,1970,51(1):34-52.
[36]TURNER B N,IVERSON S L.The annual cycle of aggression in male Microtus pennsylvanicus and its relative to population parameter[J].Ecology,1973,54(5):967-981.
[37]楚彬.祁连山东段高原鼢鼠(Myospalax baileyi)生态扩散研究[D].兰州:甘肃农业大学,2016.
[38]SELANDER R K,JOHNSON W E.Genetic variation among vertebrate species[J].Annu Rev Ecol Syst,1973,4(1):75-91.
[39]GILLIS E A,KREBS C J.Survival of dispersing versus philopatric juvenile snowshoe hares:do dispersers die?[J].Oikos,2000,90(2):343-346.
[40]LIDICKER W Z.Emigration as a possible mechanism permitting the regulation of population density below carrying capacity[J].Am Nat,1962,96(886):29-33.
[41]刘阳,张正旺.鸟类的扩散行为研究进展[J].生态学报,2008,28(4):1354-1365.
[42]RAY C.Metapopulation Biology:ecology,genetics,and evolution[J].Ecology,1997,78(7):429-454.
